Театр ведет свою историю с 60-х годов XIX столетия, когда при Общественном собрании из «господ–любителей» был образован музыкально–драматический кружок, объединивший представителей интеллигенции, купечества, дворянства. Основу репертуара составили водевили, шутки и комедии, популярные не только в провинции, но и в столичных театрах. Среди постановок были такие пьесы, как «Ревизор» Н. В. Гоголя, «Женитьба Бальзаминова», «Лес», «Волки и овцы», «Не в свои сани не садись» А. Н. Островского, «Злоумышленники» А. П. Чехова.

Имя театра менялось не раз: был он и «Губернским показательным театром», и «Художественно-театральным комбинатом», и «Окружным Показательным театром драмы и музыкальной комедии, художественно-театральным комбинатом ОКРОНО». 17 октября 1938 года оргкомитет ВЦИК по Вологодской области принял решение открыть в городе стационарный драматический театр. В конце 40-х годов XX века театр прекратил свое существование, и лишь спустя десятилетия началось его возрождение.

В настоящее время Камерный театр имеет свое собственное здание, расположенное в историческом центре города. После капитального ремонта здание театра открылось 4 ноября 2007 года. Здание театра является объектом культурного наследия регионального значения.

Театр оснащен самым современным оборудованием. Зрительный зал рассчитан на 438 мест.

В Камерном театре работает постоянная актерская труппа, создана детская театральная студия. Сейчас в репертуаре театра более 30 спектаклей разных жанров, от русской классики до современных отечественных и зарубежных авторов. Готовятся новые постановки. В числе приоритетных направлений работы – спектакли для семейного просмотра и работа над экспериментальными постановками современной драматургии.

В целях повышения интереса к театральному искусству у горожан, Камерный театр постоянно сотрудничает с лучшими театрами Москвы, Санкт-Петербурга и других городов России.  Помимо основной деятельности в театре регулярно представляются концертные программы, проводятся официальные мероприятия, межрегиональные конференции.

Благодаря своей профессиональной деятельности и заинтересованности в привлечении зрителей, Камерный театр по праву является театральным центром Череповца.